Depuis le XVIIIeme siècle, période de sa construction, la chapelle des Bernardines a joué tous les rôles: tour à tour entrepôt, caserne, salle de bal, annexe de lycée. Elle était, à l'origine, en 1751, le nouveau couvent de la communauté de religieuses des Bernardines après leur expropriation du Quai Rive Neuve lors de la création de l'Arsenal des Galères. En 1745, un nouveau couvent près de la porte de Noailles fut édifié. La chapelle de l'édifice, dite "des Bernardines", fait l'objet d'un classement au titre des Monuments Historiques depuis 1952. Le lieu devient un théâtre d'essai en 1987.
En 2015, le Théâtre des Bernardines, situé à quelques mètres du Théâtre du Gymnase, rejoint la direction des Théâtres de Dominique Bluzet.
Ce théâtre de 100 places offre une réelle proximité avec les artistes sur scène, pour le plus grand plaisir des spectateurs.
Pendant les travaux du Gymnase, le Théâtre des Bernardines reste le point d'ancrage, à Marseille, d'une programmation du groupe Les Théâtres qui offre une diversité de genres du spectacle vivant.